歷史上，竹瓦根屬桑昂曲宗管轄的一部分，含今古玉鄉(xiāng)。

唐蕃時期，竹瓦根就有歷史記載，屬小秦婆羅門國管轄。

1371年，帕竹政權的釋迦堅贊當政后，在察隅設宗，竹瓦根歸其管理。

明崇禎十五年（1642年），甘丹頗章地方政權建立后，西藏地方政府在察隅設桑昂曲宗，竹瓦根為其管理的一部分。

清康熙五十九年（1720年），桑昂曲宗劃歸駐昌都的帕巴拉呼圖克圖管理，竹瓦根為其管轄之一。

雍正年間，設有三個“協(xié)伍區(qū)”和四個直屬“得卡”，竹瓦根為桑昂曲宗直屬的都鞏二級得卡、怒巴三級得卡。

噶廈時期，竹瓦根為桑昂曲宗直屬的都鞏二級得卡和怒巴三級得卡，后因距拉薩太遠，交通不便，改劃昌都“薩翁”領導管轄。

1960年1月，設竹瓦根區(qū)，駐地嘎巴。

1962年1月，古玉區(qū)從竹瓦根區(qū)劃出。

1972年，3個鄉(xiāng)改為公社。

1984年，撤銷公社，區(qū)以下成立鄉(xiāng)級人民政府。

1988年，改為竹瓦根鄉(xiāng)，區(qū)以下3個鄉(xiāng)改為3個村民委員會。

1999年，竹瓦根鄉(xiāng)改為竹瓦根鎮(zhèn)，并進行村級行政區(qū)劃，將3個村民委員會撤改為16個村民委員會和26個自然組。

2005年，進行村級行政區(qū)劃，將16個村民委員會撤改為13個。

2008年，古拉鄉(xiāng)學尼村因自然條件較差，自然災害頻發(fā)，已不適合居住，為解決這一現(xiàn)狀，縣政府決定將學尼村整體搬遷至竹瓦根鎮(zhèn)，2010年10月整體搬遷完成。